นายปราโมทย์ โชติมงคล เริ่มรับราชการในสังกัดสภาการศึกษาแห่งชาติ เมื่อปี พ.ศ. 2512 จนกระทั่งได้รับตำแหน่งผู้อำนวยการกองการเจ้าหน้าที่ สำนักงานปลัดทบวงมหาวิทยาลัย ในปี พ.ศ. 2528 เป็นผู้ช่วยปลัดทบวงมหาวิทยาลัย ในปี พ.ศ. 2533 เป็นที่ปรึกษาระดับ 10 และรองปลัดทบวงมหาวิทยาลัย ในปี พ.ศ. 2537 และ พ.ศ. 2538 ตามลำดับ

ในปี พ.ศ. 2543 ได้รับการแต่งตั้งให้ดำรงตำแหน่งเลขาธิการสำนักงานผู้ตรวจการแผ่นดินของรัฐสภา และได้รับการโปรดเกล้าฯ ให้ดำรงตำแหน่งผู้ตรวจการแผ่นดินของรัฐสภา เมื่อวันที่ 13 สิงหาคม พ.ศ. 2548[1] ซึ่งต่อมาตำแหน่งดังกล่าวได้เปลี่ยนเป็น "ผู้ตรวจการแผ่นดิน" ตามรัฐธรรมนูญแห่งราชอาณาจักรไทย พ.ศ. 2550 และเมื่อวันที่ 5 เมษายน พ.ศ. 2553 จึงได้รับโปรดเกล้าฯ เป็นประธานผู้ตรวจการแผ่นดิน[2] สืบต่อจากพลเอกธีรเดช มีเพียร กระทั่งพ้นจากตำแหน่งเมื่อมีอายุครบ 70 ปี ในปี พ.ศ. 2554